Введение

Во многом социальное поведение человека зависит от работы системы зеркальных нейронов (СЗН), которая активируется при наблюдении и повторении действий и жестов других людей. Первоначально зеркальные нейроны были обнаружены в моторной коре макак в 1996 году итальянскими учеными под руководством Риццолатти [1]. В 2010 году Мукамель предоставил достоверные доказательства существования зеркальных нейронов у людей в исследованиях на пациентах с эпилепсией, используя инвазивные методы изучения активности отдельных нейронов в моторной коре, премоторной коре и гиппокампе [2]. Основной интерес к этой системе возник из-за ее способности активироваться избирательно в процессе социального взаимодействия. Это стало важным аспектом исследований, связанных с эмпатией и восприятием моторных действий [3].

Мю-ритм и активность зеркальных нейронов

Кроме того, исследования показали, что активность СЗН модулирует сенсомоторный мю-ритм на ЭЭГ, поэтому уровень подавления или десинхронизации мю-ритма используется как индикатор активности СЗН в экспериментах, связанных с социальным взаимодействием [4, 5]. В обзоре Фокс и его коллег обсуждались многочисленные исследования, показывающие связь между активностью СЗН и мю-ритмом, что позволило рассматривать мю-ритм как маркер активности зеркальных нейронов [5]. Однако есть критики этого подхода, такие как Хобсон и Бишоп, которые выразили сомнения в его достоверности, так как подавление мю-ритма может быть связано с визуальной альфа-реакцией и вниманием во время наблюдения за движениями [6, 7]. Тем не менее, возможно, что визуальное внимание и активация СЗН происходят одновременно, и эта проблема может быть решена с помощью методических подходов и математических инструментов.

Связь СЗН и эмпатии

Свойства зеркальных нейронов практически сразу навели исследователей на мысль о возможной связи этой системы с процессами эмпатии в широком смысле этого понятия. Способность к сопереживанию и сочувствию — то есть возможность чувствовать то же самое, что и ваш собеседник — напрямую связывается с зеркальными нейронами, которые, по сути, проецируют действия и эмоции другого человека. Связь между активностью системы зеркальных нейронов и эмпатией начала подтверждаться еще в 2003 году в исследованиях под руководством Якобони [8]. В этих работах были обнаружены тесные связи между системой зеркальных нейронов и лимбической системой через островковую кору. Дальнейшие исследования роли СЗН в восприятии мимики и жестов показали, что существуют анатомические особенности, ответственные за «проекцию» движений рук и мимических выражений лица [9]

Кроме того, значительное количество исследований показало различия в активности СЗН у здоровых людей и пациентов с шизофренией или расстройствами аутистического спектра [10, 11], которые характеризуются нарушениями высших уровней социальной когнитивной функции. В одном исследовании изучалось влияние действий, связанных с вознаграждением, на активность СЗН [12]. Результаты показали тенденцию к снижению подавления мю-ритма у пациентов. Более того, как эмпатия, так и способность к рассуждениям о эмоциональных состояниях были связаны со степенью подавления мю-ритма, но только у здоровых участников.

Гендерный аспект

В дальнейших исследованиях активности мю-ритма ЭЭГ в сенсомоторной коре было обнаружено, что женщины демонстрируют более высокую активность СЗН при наблюдении за движениями рук по сравнению с мужчинами [13]. Более того, женские участники показали более сильное подавление мю-ритма при наблюдении за болевыми ситуациями [14], а также более значимые корреляции между активностью ЗНС при восприятии боли и показателями личного стресса. Другое исследование [15] поддержало эти выводы, демонстрируя более высокую степень подавления мю-ритма в центральных и первичных соматосенсорных областях у женщин при наблюдении за болевыми стимулами, направленными на человеческую руку. Авторы интерпретировали это как свидетельство более сильной "резонансной" реакции у женщин на боль других.

Родительский аспект и СЗН

В некоторых исследованиях, посвящённых функциям зеркальной системы, упоминается её роль в отношениях "родитель-ребёнок". Например, Шон Хо отмечает, что одним из примеров активности СЗН является диада "родитель-ребёнок", и такие исследования важны для изучения нейрофизиологии родственных отношений и понимания вклада СЗН в родительские функции [16]. Нейровизуализационные исследования [17, 18] продемонстрировали активацию мозговых структур, создающих социальную сеть в ответ на видео с участием детей, где задействованы функции ментализации, зеркалирования и внимания, а также обнаружение зеркальных нейронов в этих областях. Эти результаты указывают на синхронность BOLD-сигналов у матерей и отцов в сетях СЗН, связанных с ментализацией и эмпатией, включая островковую кору и дорсомедиальную префронтальную кору [18]. Авторы предположили, что с помощью этого механизма родители могут интуитивно понимать состояние и сигналы ребёнка.

Тревожность и система зеркальных нейронов

В упомянутом исследовании было показано, что у матерей с навязчивым и тревожным поведением наблюдалась сниженная активация СЗН при просмотре видеозаписей с детьми, в отличие от синхронных и понимающих матерей [18]. Активность мю-ритма в префронтальной области и дорсальной части гиппокампа, выявленная Такилья [19], может служить биомаркером стресса у крыс разного возраста. Активация зеркальной системы, зафиксированная с помощью фМРТ для различения пациентов с посттравматическим стрессовым расстройством от контрольной группы, коррелировала с тяжестью симптомов и предсказывала результаты обучения [20].

До сих пор остаётся неясным, какие именно факторы — генетические, физиологические, социальные или психологические — оказывают влияние на более высокую активность СЗН у женщин. В данной работе мы постарались ответить на вопрос о том, связаны ли некоторые социальные факторы, включая самооценку психологических характеристик (уровень тревожности, уровень эмпатии), наличие детей или возраст, с активностью мю-ритма ЭЭГ как маркера активности СЗН.

Материалы и методы

Участники исследования

В исследовании приняли участие 40 женщин в возрасте от 22 до 39 лет (26 из них имеют детей, средний возраст — 34 года; 14 не имеют детей, средний возраст — 28 лет). Для исключения влияния сторонних факторов на подавление мю-ритма, мы выбрали узкую социальную группу. Критерии включения: праворукость, возраст 21–40 лет, наличие до трёх детей, прошедшие два года с последнего рождения и более года с момента прекращения грудного вскармливания (для женщин с детьми), высшее образование, работа не менее 20 часов в неделю, наличие партнера. Критерии исключения: депрессия, эпилепсия, черепно-мозговые травмы средней и тяжёлой степени, алкогольная или наркотическая зависимость, неврологические заболевания, прием нейролептиков в последние 6 месяцев. Все участницы имели высшее образование, работали и проживали в Москве или Московской области. Предварительный отбор проводился через научные интернет-сообщества и с помощью проекта Selfmama Russia. Исследование одобрено этическим комитетом Института высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН. Участницы подписали информированное согласие.

Процедура исследования

После подписания согласия участницы прошли подготовку к регистрации ЭЭГ. Эксперимент проводился в звукоизолированном боксе перед монитором на расстоянии около 1 метра. Запись 32-канальной ЭЭГ длилась около 30 минут. После регистрации ЭЭГ был проведён тест эмоционального интеллекта Холла (Ильин, 2001), на основе которого оценивалась эмпатия, связанная с активностью зеркальной нейронной системы. Затем участницы заполнили шкалу тревожности Спилбергера (STAI). Также был проведён опрос об их социальном статусе, структуре семьи и фазе менструального цикла. Предварительный анализ не выявил влияния цикла на подавление мю-ритма.

Экспериментальный дизайн

Для демонстрации стимулов использовалась программа Presentation. Были подготовлены видеозаписи движений руки трёх демонстраторов (женщина, мужчина и 6-летний мальчик): сжатие кулака, движение «кулак-ладонь», перемещение шара в коробку и хлопки. Участницам нужно было синхронно повторять движения за демонстратором. Для отделения мю-ритма от альфа-ритма записывались контрольные образцы в состоянии покоя с открытыми и закрытыми глазами, а также при выполнении моторных действий.

Запись и анализ ЭЭГ

Запись ЭЭГ проводилась с использованием BrainAmp DC Amplifier (Brain Products GmbH, Германия). Данные обрабатывались с помощью MNE-Python. Компоненты мю-ритма выделялись с помощью метода независимого компонентного анализа (ICA). Для оценки уровня подавления мю-ритма использовалось относительное изменение мощности сигнала в децибелах: 10LOG (P task/ P baseline), dB. Статистический анализ проводился с использованием программы Statistica 10 с применением повторных измерений дисперсионного анализа (RM ANOVA) и пост-хок теста Тьюки.

Результаты

На первом этапе анализа с использованием RM ANOVA был выявлен значимый эффект типа движений рук на степень подавления мю-ритма (F=7.16, p=0.0001), который уменьшался с первого до четвертого движения при синхронном выполнении. Влияние разных демонстраторов на мю-десинхронизацию не выявлено (F=0.38, p=0.68), поэтому дальнейший анализ проводился без учета этого фактора.

На втором этапе был изучен эффект зрительного внимания на подавление мю-ритма. RM ANOVA показал значимые различия между статической контрольной задачей и четырьмя моторными заданиями (F=22.8, p<0.0001). Пост-хок тест Тьюки показал значимые различия между статическим контролем и каждой моторной задачей (p<0.0002).

На третьем этапе исследовано влияние демографических и психофизиологических факторов на подавление мю-ритма у женщин. Значимое влияние показали наличие детей (F=10.59, p=0.0015), количество детей (F=5.64, p=0.0047), эмпатия (F=13.79, p=0.0003) и уровень ситуативной тревожности (F=12.40, p=0.0006) без взаимодействия с фактором повторных измерений.

Анализ влияния возраста показал, что фактор возраста не имеет значимого влияния на подавление мю-ритма (F=3.6, p=0.06), несмотря на различие в среднем возрасте групп с детьми (34 года) и без детей (27 лет).

Таким образом, степень подавления мю-ритма выше у женщин с детьми (M=-4.05, SD=4.38) по сравнению с женщинами без детей (M=-2.43, SD=3.20), особенно у женщин с одним ребенком (M=-4.29, SD=4.28). Более выраженная эмпатия (M=-4.20, SD=4.18) и низкий уровень ситуативной тревожности (M=-4.39, SD=4.20) также ассоциированы с более высокой степенью мю-супрессии. Возраст не оказал значимого влияния на мю-супрессию.

Дополнительный анализ показал, что уровень эмпатии не различается между женщинами с детьми и без (Z=-2.3, p=0.02), тогда как уровень личностной (Z=3.8, p=0.0001) и ситуативной тревожности (Z=4.7, p<0.0001) ниже у женщин с детьми.

Заключение

В данном исследовании выявлено, что среди изученных факторов наибольшее влияние на уровень подавления мю-ритма оказали наличие детей, уровень эмпатии и ситуативная тревожность. Наиболее интересным результатом стало влияние материнства на активность мю-ритма, что может свидетельствовать об участии системы зеркальных нейронов в родительском опыте. Было показано, что материнский и отцовский опыт тесно связан с активацией структур, содержащих зеркальные нейроны, а окситоцин, как важный гормон регуляции родительского поведения, усиливает мю-десинхронизацию.

Также подтверждена связь между эмпатией и подавлением мю-ритма, что свидетельствует о правильности методологического подхода и активации СЗН в разработанной парадигме. СЗН, вероятно, играет ключевую роль в процессах эмпатии, поскольку это система, которая помогает проецировать действия и эмоции других людей на себя.

Наблюдаемая связь ситуативной тревожности с уровнем подавления мю-ритма подчеркивает влияние текущего психоэмоционального состояния на СЗН. При этом постоянная тревожность не оказала значимого эффекта, что подтверждает данные других исследований о влиянии ситуативных факторов на работу зеркальных нейронов.

Несмотря на сложности, связанные с разделением альфа- и мю-ритмов, использованная методология, включая ICA, позволила минимизировать проблемы, связанные с визуальным вниманием и интерференцией альфа-ритма. Использование парадигмы одновременного наблюдения и повторения движений привело к максимальной активации СЗН, что подтверждает значимость социального контекста и обучения через имитацию для активации зеркальных нейронов.